Incorporating host ecology and the environment into infectious disease epidemiology: modelling the transmission risk of animal tuberculosis in a multi-host system

Abstract

Shared infections at the wildlife-livestock interface are a major concern for local and global economies, animal welfare, biodiversity, and public health. In many Mediterranean ecosystems, animal tuberculosis (TB), caused by Mycobacterium bovis, an ecovar of Mycobacterium tuberculosis complex (MTBC), is maintained by multi-host communities in which cattle and wildlife species establish interaction networks that contribute to M. bovis transmission and persistence in the environment. The interplay between host species and the environment can significantly affect pathogen transmission dynamics, yet this remains an overlooked research topic. In this PhD project, we aimed to assess the transmission risk of M. bovis in a multi-host system involving wildlife (ungulates and carnivores) and cattle, focusing on the importance of host interactions through an integrated eco-epidemiological perspective. Based on an experimental design within a Montado ecosystem, we demonstrate that disease-relevant interactions between wildlife and cattle are mainly indirect, through asynchronous space sharing, and that indirect interactions between wildlife species also occur frequently at shared interfaces. Overall, indirect interactions between sympatric species are determined by different ecological backgrounds, depending on the host and season, with host abundance playing a key role. We also demonstrated the presence of MTBC DNA in the environment, covering a large portion of the study area. Transmission risk analyses – integrating host space use data, environmental variables, and MTBC mapping – confirmed that red deer and wild boar significantly overlap with areas where MTBC occurs, determining the highest-risk areas for MTBC transmission. Additionally, when considering the co-occurrence of hosts (multi-host scenario), we found that one quarter of the study area harbours conditions enabling high-risk MTBC transmission. Altogether, our results highlight the importance of incorporating host ecology and the environment into infectious disease epidemiology when multiple hosts species are involved, identifying critical areas for pathogen transmission, and providing insights to prioritise monitoring and control strategies; - Integração da ecologia dos hospedeiros e do ambiente na epidemiologia de doenças infeciosas: modelação do risco de transmissão da tuberculose animal em sistemas multi-hospedeiro - RESUMO: A circulação de agentes infeciosos na interface fauna selvagem–animais de produção tem impactos económicos expressivos, implicações no bem-estar animal, biodiversidade e saúde pública. Em ecossistemas mediterrânicos, a tuberculose animal (TB), causada por Mycobacterium bovis, uma ecovariante do complexo Mycobacterium tuberculosis (MTBC), é mantida por comunidades multi-hospedeiro nas quais bovinos e espécies silvestres estabelecem redes de interações que contribuem para a transmissão e persistência de M. bovis. A relação entre espécies hospedeiras e o ambiente pode afetar significativamente a dinâmica de transmissão do agente etiológico, tópico que carece de maior investigação. Neste projeto, visámos avaliar o risco de transmissão de M. bovis num sistema multi hospedeiro envolvendo ungulados e carnívoros silvestres e bovinos, focando a importância das interações entre hospedeiros sob uma perspetiva eco-epidemiológica. No Montado, as interações entre bovinos e espécies silvestres registadas foram principalmente indiretas, através do uso assíncrono do espaço. As interações indiretas envolvendo exclusivamente animais silvestres foram também registadas frequentemente em interfaces partilhadas. Verificou-se que as interações indiretas entre espécies simpátricas são determinadas por diferentes contextos ecológicos, dependendo do hospedeiro e da época do ano, desempenhado a abundância de hospedeiros um papel significativo nestes gradientes. Confirmou-se a presença do DNA de MTBC no ambiente, com deteção alargada a grande parte da área de estudo. As análises de risco de transmissão – integrando dados espaciais dos hospedeiros, variáveis ambientais e mapeamento de MTBC – indicam que o veado e o javali são as espécies associadas às áreas de maior risco de transmissão do MTBC. Considerando um cenário multi-hospedeiro, os resultados sugerem que um quarto da área de estudo apresenta condições para um risco elevado de transmissão de MTBC. Estes resultados destacam a importância de incorporar a ecologia dos hospedeiros e o ambiente na caraterização epidemiológica de doenças infeciosas em cenários multi-hospedeiro, identificando áreas críticas para a transmissão de agentes patogénicos.